Fue fundada por Pío XI al cierre del Jubileo extraordinario de la Redención, después de transformar en ente estable el Comité Central constituido en ese Año Santo de 1933-1934 para asistir a los peregrinos que afluían a Roma, cátedra y sede del Vicario de Cristo.

Pablo VI la erigió Ente Canónico en 1972 y la reorganizó en 1977, confirmando algunas iniciativas espirituales que surgieron durante el Año Santo de 1975.

Juan Pablo II, el 16 de enero de 1997, le concedió nuevos Estatutos, acentuando sus características pastorales y precisando su naturaleza y finalidades: ponerse al servicio de las Iglesias particulares para favorecer la acogida espiritual y material de los peregrinos que vienen a la Sede de Pedro para que puedan vivir, en las mejores condiciones posibles, su testimonio de fe con la devota visita a las memorias de los Apóstoles Pedro y Pablo y de los Mártires romanos y en el encuentro con el Santo Padre. Y, en especial, coordinar y asistir la llegada de peregrinos que, aislados o en grupo, visitan píamente la Sede de Pedro, sobre todo con ocasión de manifestaciones de carácter eclesial promovidas por la Santa Sede; ejecutar las directrices del Comité Central con ocasión de los Años Santos para asegurar una adecuada acogida de los peregrinos provenientes de las Diócesis de todo el mundo, dirigidos hacia la Sede de Pedro en respuesta a los llamamientos de los Comités Nacionales o Diocesanos que promueven las peregrinaciones a Roma; coordinar y asistir el movimiento de los peregrinos que se dirigen hacia los varios Santuarios del mundo para participar en manifestaciones religiosas presididas por el Santo Padre; favorecer, en lo que sea posible, la participación de las personas con menos posibilidades económicas en las peregrinaciones indicadas más arriba.

Son órganos de la Peregrinatio el Consejo de Administración y la Consulta Pastoral. El Consejo de Administración aprueba los programas y los balances anuales, y expresa su propia opinión sobre las cuestiones de mayor importancia. La Consulta Pastoral, compuesta por operadores pastorales de varias nacionalidades y grupos lingüísticos, tiene la tarea de tratar las cuestiones relacionadas con la animación espiritual de los peregrinos, con el fin de realizar plenamente las finalidades religiosas de la Peregrinatio.

El Presidente de la Peregrinatio es nombrado por el Santo Padre.

De acuerdo con las Autoridades Eclesiásticas de las Iglesia locales, la Peregrinatio nombra a sus propios Delegados en distintas partes del mundo.